Библиотека трех столетий. Официально библиотека была открыта 1 (14) января 1876 года. Основатель библиотеки – Федор Константинович Опочинин (1846 – 1881), уездный предводитель дворянства, историк, археограф, член Российского географического общества. В 1901 году по решению Земского собрания в память об основателе библиотеки ей было присвоено название «Опочининская».
С 1991 года библиотека находится в здании городской усадьбы купцов Чистовых XIX века. Дом был построен по моде того времени: анфилада комнат, парадная лестница, изразцовые печи, лепнина, расписной потолок над лестницей. В комнате-музее Ф. К. Опочинина хранится редкий фонд – книги, которые стояли на полках мышкинской земской библиотеки XIX столетия.
В течение 140 лет библиотека является культурным центром города Мышкина и района. Общий фонд библиотеки составляет 51 930 изданий по всем отраслям знаний. В год библиотеку посещает более 24 тысяч человек.